Ecologia, Biologia e Distribuição de Vetores de Carrapatos da Febre Maculosa no Brasil

2 Matias PJ Szabó1 Adriano Pinter ARTIGO DE REVISÃO publicado 12 de julho de 2013 doi 103389fcimb201300027 INTRODUÇÃO As riquétsias do grupo da febre maculosa SFG são transmitidas principalmente por carrapatos e podem causar doença infecciosa humana leve a grave e Marcelo B Labruna3 MICROBIOLOGIA CELULAR E DE INFECÇÃO Núcleo de Estudos de Doenças Transmitidas por Carrapatos Superintendência de Controle de Endemias São Paulo Brasil José De La Fuente Instituto de Complutense de Madrid Espanha Departamento de Medicina Veterinária Preventiva e Saúde Animal Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia Universidade de São Paulo São Paulo Brasil Investigação em Recursos Saragoça Espanha Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 1 Laboratório de Ixodologia Faculdade de Medicina Veterinária Universidade Federal de Uberlândia Uberlândia Brasil Revisados pela Editado por Correspondência Matias PJ Szabó Laboratório de Ixodologia Faculdade de Medicina Veterinária Universidade Federal de Uberlândia Av Pará 1720Campus UmuaramaBloco 2T 38400902 Uberlândia Brasil email szabofamevufubr Agustín EstradaPeña Universidade de Palavraschave ecologia Brasil espécies de carrapatos Rickettsia febre maculosa humana Cinegéticos Espanha Angel Sainz Universidade 1 3 2 Ecologia biologia e distribuição de vetores de carrapatos da febre maculosa no Brasil Assim a epidemiologia das várias riquetsioses é determinada pela distribuição geográfica e microambiental específica do carrapato vetor Curiosamente até 2000 apenas uma SFG Rickettsia rickettsii era conhecida no país mas nos últimos 12 anos esse número saltou para cinco com a inclusão de R parkeri R rhipicephali R amblyommii e R felis Labruna et al 2011a Considerando que a infecção por R rickettsii causada pela febre maculosa é no Brasil a principal e conhecida doença humana transmitida por carrapatos Magalhães 1952 Lemos et al 1994 Angerami et al 2012 só recentemente foi a segunda e rickettsiose humana SFG mais leve transmitida por carrapatos descoberta Spolidorio et al 2010 Essa descoberta tardia está ligada ao uso recente de ferramentas diagnósticas mais apropriadas para Rickettsia e ao aumento das pesquisas sobre ecologia de carrapatos no país Essas exigências mais contemporâneas para o diagnóstico são compreensíveis se considerarmos que a riquetsiose humana no Brasil é na maioria das vezes ofuscada por várias outras doenças febris Assim doenças como dengue gripe comum leptospirose meningite meningocócica e outras são responsabilizadas ou retardam o diagnóstico da riquetsiose humana De fato o histórico ecológico ligado às espécies de carrapatos vetores e seu ambiente é de extrema importância para fornecer a primeira e muitas vezes a única informação para diagnóstico oportuno e tratamento eficaz de pacientes humanos Neste artigo atualizamos ecologia biologia e distribuição de vetores de carrapatos da febre maculosa no Brasil e que são importantes para Esses agentes são encontrados em todo o mundo e são transmitidos por uma variedade de espécies de carrapatos cada uma com exigências ecológicas específicas O Brasil é um país de dimensões continentais e abrange diversos biomas como florestas tropicais Amazônica e Atlântica savana Cerrado campos abertos Pampas áreas semiáridas Caatinga e várzeas Pantanal A estes conjuntos ecológicos se sobrepõe uma fauna numerosa e rica incluindo 64 espécies de carrapatos DantasTorres et al 2009 2012 Labruna e Venzal 2009 Nava et al 2010a Além disso também mantém uma microbiota diversificada juntamente com Rickettsia spp A infecção por Rickettsia rickettsii causada pela febre maculosa é no Brasil a principal zoonose transmitida por carrapatos Recentemente uma segunda e mais branda riquetsiose humana causada por um agente geneticamente relacionado a R parkeri foi descoberta no país linhagem da Mata Atlântica Ambas as doenças têm claramente uma base ecológica ligada a algumas espécies de carrapatos e seu ambiente As capivaras Hydrochoerus hydrochaeris e os carrapatos Amblyomma cajennense em áreas urbanas e rurais próximas a fontes de água são a principal e conhecida característica epidemiológica por trás da febre maculosa causada por R rickettsii Infelizmente este fundo ecológico parece estar aumentando no país e a disseminação de doenças pode ser prevista A região metropolitana de São Paulo a mais populosa do país está inserida na Mata Atlântica que abriga outro importante vetor de R rickettsii o carrapato Amblyomma aureolatum Assim na interface cidadefloresta os cães carregam carrapatos infectados para as residências humanas e ocorre a infecção humana O papel da vetoração de R rickettsii para humanos de uma terceira espécie de carrapato Rhipicephalus sanguineus no Brasil não foi comprovado no entanto há evidências circunstanciais para isso Uma cepa semelhante a R parkeri foi encontrada em carrapatos A ovale da Mata Atlântica e mostrouse responsável por uma doença febril mais branda em humanos Sabese que os carrapatos A ovale infectados por Rickettsia estão espalhados por grandes áreas ao longo da costa atlântica do país e o diagnóstico de infecção humana está aumentando com a conscientização e as ferramentas de diagnóstico adequadas Nesta revisão as características ecológicas das espécies de carrapatos mencionadas e que são importantes para a transmissão de Rickettsia para humanos são atualizadas e discutidas As lacunas de conhecimento específico na epidemiologia de tais doenças são destacadas para orientar futuras pesquisas wwwfrontiersinorg Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Machine Translated by Google Szabó et ai Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 2 FIGURA 1 Localização dos carrapatos vetores da febre maculosa no Brasil Cinza claro Estados do Brasil onde o A cajennense é vetor comprovado ou suspeito de R rickettsii para humanos Cinza escuro áreas onde já foram encontrados A ovale infectados por Rickettsia da Mata Atlântica Preto área com transmissão de A aureolatum de R rickettsii para humanos Vetores da febre maculosa no Brasil Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Amblyomma cajennense No sudeste do Brasil local da maioria dos casos de FSB a doença ocorre principalmente em um contexto ecológico bem conhecido altas infestações ambientais de A cajennense mantidas por um de seus principais hospedeiros as capivaras Hydrochoerus hydrochaeris Ao mesmo tempo esse pano de fundo está longe de ser compreendido e várias características são desconhecidas A cajennense é uma espécie de carrapato com ampla distribuição na região Neotropical com populações de carrapatos do sul do Texas EUA ao sul da América do Sul até a latitude 29ÿS Estrada Peña et al 2004 No entanto devese ter cuidado com essa suposta distribuição geográfica Recentemente foi proposto que esta espécie de carrapato é de fato um complexo de espécies Labruna et al 2011b Mastropaolo et al 2011 e a vetorização de FSB pelo que hoje é conhecido como A cajennense provavelmente difere de acordo com as populações de carrapatos Assim é importante definir claramente as espécies de carrapatos do complexo A cajennense do sudeste do Brasil A partir daqui as informações fornecidas se referem apenas a esta população específica de carrapatos do sudeste do Brasil wwwfrontiersinorg Muitas características ecológicas de A cajennense do sudeste do Brasil são desconhecidas mas algumas observações indicam que está sendo favorecida por fatores antrópicos Caso esta espécie de carrapato tenha uma oferta adequada de hospedeiros ela prospera em áreas verdes com pelo menos uma pequena quantidade de sombra fornecida por vegetação herbácea ou pequenas árvores Labruna et ai 2001 por exemplo observaram em coudelarias que a presença de A cajennense estava estatisticamente associada à presença de pelo menos uma pastagem mista presença de plantas indesejadas como arbustos e arbustos na pastagem Esta espécie de carrapato também é frequentemente encontrada associada a matas ciliares próximas a assentamentos humanos Souza et al 2006 De fato essas matas ciliares são os habitats preferidos das capivaras e um local frequente de contato com humanos em busca de lazer A febre maculosa por infecção por R rickettsii é relatada no Brasil desde a década de 1920 e é causada pelo mesmo agente da febre maculosa norteamericana revisado por Labruna 2009 No entanto as espécies de carrapatos vetores no Brasil são diferentes e portanto a epidemiologia da febre maculosa causada por R rickettsii é bem diferente daquela da América do Norte Daí o nome frequente nas publicações BSF A FSB é uma doença grave e aguda e as taxas de letalidade estão entre 30 e 40 Angerami et al 2006 A doença é mais frequentemente relatada na região sudeste do país abrangendo os estados de Minas Gerais Rio de Janeiro São Paulo Espírito Santo e Paraná Figura 1 A cajennense é uma espécie de carrapato com três hospedeiros Guglielmone et al 2006a e altas infestações ambientais no sudeste do Brasil estão associadas a hospedeiros como cavalos e capivaras que também alimentam os estágios adultos mais específicos do hospedeiro Labruna et al 2001 Oliveira et al 2003 Heijden et al 2005 Pacheco et al 2007 Esta espécie de carrapato tem um ciclo de vida de 1 ano Serra Freire 1982 Labruna et al 2002 Oliveira et al 2003 impulsionado por uma diapausa comportamental das larvas Labruna et al 2003 Embora a eclosão dos ovos possa ocorrer no verão as larvas buscam por hospedeiros apenas no outono comportamento desencadeado pela diminuição da duração do dia e da temperatura Cabrera e Labruna 2009 Assim os adultos predominam na primavera e no verão as larvas no outono e inverno e as ninfas no inverno e na primavera Em condições naturais A cajennense é uma espécie de carrapato associada ao bioma Cerrado a savana brasileira Knight 1992 Szabó et al 2007a Veronez et al 2010 Ao mesmo tempo geralmente está ausente da Mata Atlântica mas logo aparecerá em áreas degradadas desse Bioma Szabó et al 2009 A maior incidência ocorreu em São Paulo o estado brasileiro mais populoso onde em 2012 houve 68 casos confirmados que resultaram em 37 fatalidades 54 de letalidade destacandose a BSF absolutamente como a doença transmitida por vetor com maior taxa de letalidade no sudeste do Brasil Secretaria de Saúde Pública de São Paulo Transmissão de Rickettsia para humanos As lacunas de conhecimento específico na epidemiologia de tais doenças são destacadas para orientar futuras pesquisas A maioria dos casos de FSB ocorre durante a temporada de ninfas Pinter et al 2011 Houve um claro ressurgimento da FSB desde o final da década de 1980 e fatores ecológicos parecem desempenhar um papel importante nisso Labruna 2009 Sem dúvida vetores de carrapatos são um elo central entre a fonte de Rickettsia e humanos e portanto a ecologia de carrapatos é a base para a epidemiologia da FSB No Brasil duas espécies de carrapatos Amblyomma cajennense e A aureolatum são consideradas os principais vetores da FSB enquanto Rhipicephalus sanguineus é um vetor suspeito podendo desempenhar um papel na transmissão em situações particulares Embora outros fatores possam estar envolvidos a alta agressividade das ninfas ao homem o tamanho menor que muitas vezes impossibilita a percepção do hospedeiro e uma maior dispersão na área infestada estão relacionados a essa sazonalidade da FSB vetorizada por A cajennense Além disso experimentos de laboratório mostraram baixa competência vetorial de larvas infectadas por A cajennense contrastando com alta competência vetorial de ninfas infectadas Soares et al 2012 Rickettsia rickettsiiFEBRE MANCHADA BRASILEIRA BSF Machine Translated by Google Vetores da febre maculosa no Brasil Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 3 Szabó et ai FIGURA 2 Antecedentes ambientais e carrapatos associados à febre maculosa brasileira causada por infecção humana por R rickettsii no Brasil Capivaras em área antropizada A Capivara infestada de carrapatos B Machos e fêmeas adultos de Amblyomma cajennense Ac e Amblyomma dubitatum Ad Assentamento humano endêmico na fronteira da Mata Atlântica e região metropolitana de São Paulo C Orelha de cão com Amblyomma aureolatum D Casal adulto de Amblyomma aureolatum Aa Portanto outros fatores desconhecidos também desempenham um papel para estabelecer ou conter a endemicidade Todos os achados de A dubitatum no Brasil concentraramse nas províncias biogeográficas do Cerrado Mata Atlântica Floresta do Paraná e Floresta com Araucária angustifolia Nava et al 2010b Ao mesmo tempo sua área de distribuição é menor que a de seu principal hospedeiro a capivara sugerindo que variáveis ambientais e não hospedeiros determinam as áreas de distribuição dessa espécie de carrapato Nava et al 2010b As capivaras Amblyomma dubitatum são consideradas o principal hospedeiro para todos os estágios de outro carrapato de três hospedeiros A dubitatum Neumann 1899 A cooperi Nava et al 2010b e no sudeste do Brasil a infestação deste roedor com ambos espécie de carrapato é uma característica comum Heijden et al 2005 Perez et al 2008 Ao mesmo tempo Souza et al 2009 demonstraram que R rick ettsii pode infectar capivaras sem causar doença clínica e que a riquetsemia por aproximadamente 10 dias foi capaz de infectar carrapatos Assim capivaras podem atuar como hospedeiras amplificadoras de R rickettsii em populações de carrapatos A cajennense no Brasil mas um suprimento contínuo de capivaras Rickettsianaive geralmente animais juvenis é necessário para a criação regular de novas linhagens de carrapatos infectados A esse respeito é intrigante que a FSB seja endêmica em alguns locais mas ausente em outros com altas populações de capivara e A cajennense R rickettsii pode ser encontrado em A cajennenseticks em áreas endêmicas Guedes et al 2005 mas é um evento raro Sangioni et al 2005 Pacheco et al 2009 Dados experimentais mostram que A cajennense é hospedeiro inadequado para R rickettsii Esta espécie de carrapato tem baixa eficiência para manter a bactéria por sucessivas gerações e as taxas de infecção de R rickettsii de carrapatos diminuem drasticamente ao longo das sucessivas gerações de carrapatos Soares et al 2012 wwwfrontiersinorg Em resumo o principal cenário em curso para a FSB é a ocorrência de casos humanos associados a picadas de carrapatos em áreas antropizadas com capivaras Figura 2 Essas áreas próximas aos corpos dágua sejam fragmentos de mata ciliar ou pequenas barragens arborizadas são muitas vezes utilizadas para atividades de lazer e são tipos paisagísticos em A capivara H hydrochaeris o maior roedor vivo é uma espécie semiaquática e gregária e amplamente distribuída na América do Sul revisão de Pachaly et al 2001 Este roedor é um hospedeiro adequado para carrapatos A cajennense e populações de capivaras estão associadas a altas infestações ambientais Heijden et al 2005 Souza et al 2006 Perez et al 2008 Queirogas et al 2012 Além disso foi comprovado experimentalmente que este hospedeiro é um hospedeiro amplificador de R rickettsii para carrapatos A cajennense Souza et al 2009 As populações deste roedor têm aumentado no sudeste do Brasil notadamente em paisagens alteradas pelo homem Segundo Ferraz et al 2007 as populações de capivaras expandiramse nessas áreas favorecidas por diversos fatores como a proibição da caça por lei federal brasileira alta capacidade reprodutiva diminuição de predadores naturais e aumento da produção agrícola e que fornece alimentos A infeliz coincidência forneceu habitat adequado para capivaras e carrapatos A cajennense em paisagens alteradas pelo homem Assim ambos são abundantes próximos a assentamentos humanos em matas ciliares e em habitats com corpos dágua como parques urbanos e periurbanos jardins de condomínios empresas e similares Dentro de sua área de distribuição são espécies de carrapatos relacionadas a áreas propensas a inundações Szabó et al 2007b Queirogas et al 2012 De fato Queirogas et al 2012 observaram que A dubitatum foi privilegiado sobre A cajennense por margens de rios expostas a inundações pelo menos uma vez por ano Assim as margens dos rios nas áreas urbanas sem vegetação adicional mais seca para A cajennense mantiveram populações surpreendentemente de carrapatos A dubitatum Ao mesmo tempo o papel de A dubitatum como vetor de doenças humanas é indeterminado mas é comumente associado a R bellii Pacheco et al 2009 até onde se sabe uma espécie de Rickettsia não patogênica que não pertencem ao SFG Embora não seja tão agressivo quanto o A cajennense o A dubitatum já demonstrou morder humanos Labruna et al 2007 Assim a relação de A cajennense A dubitatum e R rickettsii merece mais investigação Dentro do Cerrado A cajennense está mais ligado a fitofisionomias florestais Veronez et al 2010 provavelmente para evitar dessecação Por outro lado a alta umidade das florestas tropicais parece ser deletéria para esta espécie de carrapato Labruna et al 2005a Szabó et al 2009 Machine Translated by Google Vetores da febre maculosa no Brasil Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 4 Szabó et ai Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Finalmente estudos experimentais mostraram que tanto opos sum Didelphis aurita quanto cães domésticos podem ser hospedeiros amplificadores competentes de R rickettsii para carrapatos A cajennnense e R san guineus respectivamente Horta et al 2009 Piranda et al 2011 R sanguineus é um carrapato introduzido no país com colonização e sempre associado a cães Szabó et al 2005 e a mordida de outros animais inclusive o homem deve ser considerada acidental Até onde sabemos esta espécie de carrapato nunca foi relatada em vegetação natural ou antropizada no Brasil Ao mesmo tempo pode atingir altos níveis de infestação em residências de cães e portanto próximas ou em residências humanas Labruna e Pereira 2001 Guglielmone et al 2006a e é encontrada em cães em todo o Brasil Szabó et al 2001 2010 DantasTorres et al 2004 Labruna et al 2005a Castro e Rafael 2006 Soares et al 2006 Embora a picada de carrapatos humanos por R sanguineus no Brasil tenha sido relatada anteriormente DantasTorres et al 2006 é um evento raro se considerado Oliveira et al 2005 Szabó et al 2005 MoraesFilho et al 2011 Nava et al 2012 As observações daqui em diante referemse apenas às populações tropicais de R sanguineus do Brasil No caso de A aureolatum nenhum hospedeiro amplificador de R rickettsii foi determinado até agora Em ambientes naturais os adultos de A aureola tum se alimentam principalmente de espécies carnívoras selvagens Guglielmone et al 2003 Labruna et al 2005b Os poucos registros de hospedeiros para estágios imaturos de carrapatos referemse principalmente a aves passeriformes principalmente o gênero Turdus Arzua et al 2003 Ogrzewalska et al 2012 e algumas espécies de roedores Guglielmone et al 2003 Adicionalmente um estudo recente Ogrzewalska et al 2012 observou que as áreas endêmicas de FSB na região metropolitana de São Paulo diferem das áreas não endêmicas pela presença de manchas florestais significativamente menores e mais degradadas nas primeiras Ainda assim a fonte amplificadora original da bactéria é indeterminada e as características ecológicas de áreas endêmicas e não endêmicas onde A aureolatum prospera devem ser comparadas Por razões ainda desconhecidas as taxas de mortalidade de FSB nas áreas de transmissão de A aureolatum são mais altas acima de 60 e nenhum padrão sazonal óbvio para a doença pode ser detectado Angerami et al 2012 Tal cenário é difundido no sudeste do Brasil abrangendo muitos municípios Em alguns deles a FSB é endêmica mas ainda um evento raro provavelmente devido à baixa taxa de infecção do carrapato vetor A cajennense Como as populações de carrapatos infectados com R rickettsii na natureza dependem da alimentação do parasita em um hospedeiro riquetsêmico como uma capivara não imune a taxa de infecção de A cajennense em uma determinada área parece ser um processo dinâmico diminui ao longo do tempo mas pode ter uma insurreição focal quando tal hospedeiro hospedeiro amplificador é mordido por um carrapato infectado Uma característica desconhecida é a fonte inicial de Rickettsia em áreas anteriormente não endêmicas e estudos mais detalhados comparando características ecológicas de capivaraA cajennense em área endêmica e não endêmica é obrigatória A aureolatum é um carrapato neotropical de três hospedeiros encontrado na região leste da América do Sul Guglielmone et al 2003 Esta espécie de carrapato está associada a um habitat muito úmido e temperaturas subtropicais mais frias Pinter et al 2004 Assim é tipicamente um carrapato da Mata Atlântica em altitudes mais elevadas na região Sudeste Sabatini et al 2010 mas pode ser encontrado próximo ao nível do mar no sul do Brasil Medeiros et al 2011 Rhipicephalus sanguineus A transmissão da FSB por uma terceira espécie de carrapato R sanguineus no Brasil é atualmente especulativa mas exige conhecimento de seu potencial Na verdade esta espécie de carrapato é o principal vetor de R conorii agente da febre Boutonneuse na bacia do Mediterrâneo e a infecção humana por R rickettsii causada por picadas de carrapato R sanguineus já foi demonstrada nos EUA Demma et al 2005 e México Eremeeva et al 2011 No entanto e novamente devese ter cuidado com as populações de carrapatos envolvidas com esta riquetsiose Já está bem determinado que a América do Sul tem pelo menos duas espécies geneticamente morfologicamente biologicamente e geograficamente distintas que foram tratadas sob o táxon R sanguineus uma é encontrada em áreas tropicais e subtropicais e a outra no sul do América Sul do Brasil Uruguai Chile e Argentina Em condições de laboratório A aureolatum é mais suscetível expansão no país Nessas áreas tanto as capivaras quanto seus carrapatos florescem e as picadas de carrapatos humanos são um evento frequente principalmente por A cajennense uma espécie de carrapato muito agressiva ao homem A partir de então supõemse duas possíveis formas de infecção humana por R rick ettsii Na principal delas A aureolatum infectado principalmente machos pois podem permanecer nos cães por várias semanas cair do cão acidentalmente arranhar ser colhido por humanos e morder humanos Pinter et al 2004 A segunda possibilidade referese à infecção de carrapatos R sanguineus alimentandose de um cão parasitado por um carrapato A aureolatum infectado e será discutida a seguir Embora os casos de FSB causados neste cenário possam ter uma distribuição mais ampla a maior parte do conhecimento deriva de estudos na região metropolitana de São Paulo capital do Estado de São Paulo e outros 38 municípios que está inserida no bioma da Mata Atlântica No entanto a capacidade de infecção de apenas 5 de A cajen nense coloca o gambá como fonte secundária de amplificação para R rickettsii entre a população de carrapatos Além disso nem os cães nem os gambás alimentam um número importante de carrapatos A cajennense quando comparados às capivaras No entanto como ambas as espécies animais são geralmente frequentes em áreas endêmicas de FBS onde frequentemente são infestadas por estágios imaturos de A cajennense seu papel na ecologia da doença deve ser investigado mais profundamente wwwfrontiersinorg à infecção por R rickettsii do que por A cajennense e é mais eficiente na manutenção da infecção através de 100 de perpetuação transestadial 100 de transmissão transovariana bem como maiores taxas de infecção filial Labruna et al 2008 2011c Ao mesmo tempo em áreas endêmicas de FSB as taxas de infecção de A aureolatum por R rickettsii foram relatadas em cerca de 110 Pinter e Labruna 2006 Ogrzewalska et al 2012 Essa taxa de infecção relativamente baixa pode ser explicada pelo menos parcialmente pelos efeitos deletérios causados por R rickettsii em carrapatos Niebylski et al 1999 Labruna et al 2011c Amblyomma aureolatum Um segundo mas importante cenário associado à FSB no Brasil envolve o A aureolatum Este cenário é muito mais restrito Figura 1 porque as exigências ambientais e o comportamento do carrapato vetor têm características epidemiológicas particulares Casos humanos de FSB associados a A aureolatum parecem ocorrer quando cães são picados por carrapatos adultos durante incursões na floresta e os trazem de volta para as habitações humanas Figura 2 Machine Translated by Google FIGURA 3 Ambientes com potencial de infestação canina e humana por carrapatos associados à febre maculosa no Brasil Cão confinado à sua casa proporcionando condições para a manutenção da infestação de Rhipicephalus sanguineus mas com potencial para infestação por Amblyomma ovale ou Amblyomma aureolatum na floresta próxima A Vetores da febre maculosa no Brasil Picada de Rhipicephalus sanguineus em perna humana B Casal adulto de Rhipicephalus sanguineus Rs Mata Atlântica com alta prevalência de Amblyomma ovale C Infestação de cães com carrapatos Amblyomma ovale na mesma área D Casal adulto de Amblyomma ovale Ao Szabó et ai Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 5 A mistura de Amblyomma e Rhipicephalus pode ser particularmente relevante em locais com fluxo constante de cães errantes de origem desconhecida como Centros de Controle de Zoonoses e abrigos para cães Em um Centro de Controle de Zoonoses em área endêmica de FSB do Estado de Minas Gerais foi observada alta prevalência de R sanguineus infectados por R rickettsii Pacheco et al 2011 Além disso a morte recente de quatro funcionários que trabalhavam em um abrigo para cães foi atribuída à BSF no Rio de Janeiro Neste caso a única espécie de carrapato encontrada naquele local foi R sanguineus e 97 dos 117 cães testados foram soropositivos para o antígeno R rickettsii Costa et al 2012 Assim tais cenários de transmissão de R sanguineus da FSB devem ser profundamente investigados Além disso a infecção natural de R sanguineus com R rickettsii no Brasil já foi observada em áreas endêmicas de FSB por ferramentas moleculares e isolamento em cultura de células Cunha et al 2009 Gehrke et al 2009 MoraesFilho et al 2009 Pacheco et al 2011 Ogrzewalska et al 2012 wwwfrontiersinorg intimamente relacionado com R africae R parkeri e R sibirica e causou uma doença febril mas mais branda do que BSF A cepa de Rickettsia causadora foi denominada Mata Atlântica devido ao ambiente em que foi encontrada Sabatini et al 2010 Spolidorio et al 2010 mas a definição de espécie era controversa na época Um segundo caso clínico devido a esse novo agente foi posteriormente relatado em outra região do país Silva et al 2011 destacando a possibilidade de que a riquetsiose da Mata Atlântica possa ser muito mais frequente do que se sabe atualmente Embora a infecção humana por BSF transmitida por R sanguineus no Brasil ainda não tenha sido comprovada há um cenário muito provável para isso Os carrapatos R sanguineus são principalmente urbanos no país Szabó et al 2001 Labruna 2004 Labruna et al 2005a e portanto mantidos à parte das fontes de R rickettsii No entanto existem muitos cães soltos sem dono ou mantidos sem restrições pelos proprietários a associação frequente e próxima de R sanguineus e pessoas A cepa de Rickettsia da Mata Atlântica mostrou estar fortemente associada aos carrapatos A ovale da Mata Atlântica e parece ter uma ampla distribuição pelo menos na costa atlântica sulsudeste do Brasil Figura 1 Sabatini et al 2010 Medeiros et al 2011 Szabó et al 2013 Nas áreas estudadas as populações de carrapatos A ovale atingem níveis de infecção em torno de 10 Sabatini et al 2010 Szabó et al 2013 É importante ressaltar que o adulto desta espécie de carrapato se apega e se alimenta prontamente em cães e portanto é Em muitos casos esses animais vagueiam entre áreas urbanas e naturais e estão infestados por espécies de carrapatos de ambos os ambientes Figura 3 MoraesFilho et al 2009 Queirogas et al 2010 Nessas condições os carrapatos R sanguineus podem se alimentar de cães previamente ou concomitantemente com carrapatos A cajennense ou A aureolatum infectados com R rickettsii e ser infectados durante a rickettsemia De fato a infestação de cães com R sanguineus infectados por R rickettsii ao lado de carrapatos de A aureolatum infectados em áreas endêmicas foi recentemente relatada MoraesFilho et al 2009 Ogrzewalska et al 2012 Esta muito provável ponte de R rickettsii para locais de infestação de R sanguineus abre a porta para disseminação da bactéria em carrapatos que aparentemente não sofrem seu efeito letal e podem se propagar sem restrições Nesse sentido é interessante observar que em áreas endêmicas a prevalência de infecção por R rickettsii tende a ser maior em R sanguineus do que em A aureolatum MoraesFilho et al 2009 Ogrzewalska et al 2012 Assim podemos supor que em locais com altas densidades de R san guineus e cães a infecção por R rickettsii introduzida por espécies de Amblyomma pode ser ofuscada pela infecção de populações de R sanguineus Felizmente o R sanguineus não é tão agressivo para humanos no Brasil e a transmissão pode ocorrer apenas no caso de picadas ocasionais de carrapatos ou por esmagamento de carrapatos colhidos de animais mais provavelmente em pessoas que lidam com cães com frequência É importante ressaltar que foi demonstrado em laboratório que R sanguineus é um vetor competente de R rickettsii e ao contrário do observado com A cajennense e A aureolatum R rickettsii não provocou efeito letal sobre R sanguineus Piranda et al 2011 Amblyomma ovale E Rickettsia ATLÂNTICA Somente no final da década passada ocorreu o diagnóstico de uma segunda riquetsiose por febre maculosa transmitida por carrapatos humanos no país Spolidorio et al 2010 O agente era uma nova cepa SFG Machine Translated by Google Vetores da febre maculosa no Brasil Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Szabó et ai Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 6 Infelizmente as populações de capivaras estão aumentando nas áreas urbanas e periurbanas e as possibilidades de controle enfrentam uma situação complexa que envolve aspectos técnicos éticos e políticos além de questões sociais Por outro lado limitar o acesso de cães a áreas de vida selvagem parece ser uma medida mais viável mas que deve contar com a educação dos proprietários de animais bem como o controle de populações de cães sem dono ao longo da costa brasileira é obrigatória para avaliar a extensão da doença Reunimos as informações disponíveis sobre ecologia de carrapatos e Rickettsia para construir a epidemiologia mais provável das Rickettsioses conhecidas no Brasil No entanto o conhecimento existente ainda é predominantemente restrito ao sudeste do Brasil e mesmo nessa região não é suficiente para fornecer um quadro final Nesse contexto a determinação adequada das espécies de carrapatos e sua distribuição em todas as regiões geográficas é um prérequisito para o desdobramento da epidemiologia da Rickettsiose Além disso há uma descoberta em andamento de outras espécies de Rickettsia no país e novas Rickettsioses humanas com epidemiologia particular podem ser reveladas Um fator complicador são as rápidas mudanças na paisagem induzidas pelo homem que alteram as relações hospedeirocarrapato existentes criando novos cenários para doenças transmitidas por carrapatos No entanto as informações aqui reunidas são um bom ponto de partida para avaliar a epidemiologia da doença Rickettsial também em outras regiões geográficas do país A essa altura podese supor que muitos casos humanos anteriormente considerados como BSF leve Angerami et al 2009 ou outra doença febril eram de fato riquetsiose da Mata Atlântica Sem dúvida uma análise cuidadosa da doença febril humana transmitida por carrapatos A importância dos cães na epidemiologia da riquetsiose da Mata Atlântica vai além da possível reativação da Rickettsia em carrapatos A ovale Esses hospedeiros que freqüentam a floresta em áreas endêmicas estão principalmente infestados por carrapatos A ovale Figura 3 muitos infectados por Rickettsia e todos esses cães soroconvertem atingindo títulos muito elevados contra antígenos de R parkeri Sabatini et al 2010 Medeiros et al 2011 Szabó et al 2013 Além disso a Rickettsia da Mata Atlântica foi detectada por ferramentas moleculares em A aureo latum e R sanguineus em cães coinfestados com carrapatos A ovale Sabatini et al 2010 Medeiros et al 2011 Szabó et al 2013 Até agora a infecção por SFG Rickettsia de A ovale foi associada apenas com populações da Mata Atlântica onde carrapatos adultos foram mostrados em busca da vegetação em grande número Szabó et al 2013 Hospedeiro ou reservatório amplificador de Rickettsia na floresta não foi determinado até agora mas um pequeno roedor Euryoryzomys russatus mostrou ser um hospedeiro importante para imaturos de A ovale bem como alcançou alta prevalência de soroconversão e altos títulos específicos em um estudo Szabó et al 2013 Assim humanos podem ser infectados por Rickettsia se forem picados por carrapatos durante incursões na floresta ou por carrapatos destacados dos cães Neste último caso supõese que a infecção humana ocorra mais rapidamente pois a reativação da Rickettsia Hayes e Burgdorfer 1982 deve ter ocorrido durante a alimentação do primeiro hospedeiro CONSIDERAÇÕES FINAIS Conforme demonstrado nas informações acima os agentes de riquetsiose humana transmitida por carrapatos no Brasil são originários da vida selvagem Infelizmente a fonte inicial de tal Rickettsia patogênica não é determinada e portanto a epidemiologia das infecções humanas tem lacunas de conhecimento frequentemente relatados de cães mantidos soltos em áreas rurais próximas a ambientes naturais Szabó et al 2001 2010 2013 Labruna et al 2005a Sabatini et al 2010 Além disso a picada humana do carrapato adulto A ovale é frequente Labruna et al 2005a Guglielmone et al 2006b Szabó et al 2006 Assim um papel para A aureolatum e R sanguineus em cães na epidemiologia da doença também merece investigação Qualquer que seja a origem da Rickettsia patogênica as atividades humanas podem ser responsabilizadas pela amplificação das infecções por hospedeiros selvagens capivaras e por carrapatos bem como pela ponte do ambiente natural para as habitações humanas cães desenfreados Em todos esses casos a probabilidade de infecção humana aumenta várias vezes No entanto o reconhecimento do background ecológico de cada riquetsiose é um passo importante para o diagnóstico tratamento e medidas preventivas Nesse sentido o aumento das populações de capivaras e A cajennense em locais com atividades antrópicas e cães com acesso ao ambiente de vida selvagem são característicaschave na infecção de seres humanos Em condições naturais A ovale é uma espécie de carrapato com três hospedeiros com adultos parasitando carnívoros enquanto os roedores são os principais hospedeiros dos estágios imaturos de alimentação Guglielmone et al 2003 Labruna et al 2005b Szabó et al 2013 A ovale tem ampla distribuição NeotropicalNeartic Guglielmone et al 2003 e tem uma plasticidade ecológica surpreendente sendo encontrada em vários biomas brasileiros incluindo Pantanal Pereira et al 2000 Amazônia Labruna et al 2005a Mata Atlântica Szabó et al 2009 e Cerrado Szabó et al 2007a A comparação dessas populações de diversos ambientes é garantida para melhor definir suas relações bem como as capacidades de vetorização AGRADECIMENTOS Os autores gostariam de agradecer a Maria Ogrzewalska por fornecer belas fotos das várias espécies de carrapatos Agradecemos à Capes CNPq FAPESP e FAPEMIG pelo apoio financeiro wwwfrontiersinorg Amblyomma aureolatum e Ixodes auritulus Acari Ixodidae em aves do Sul do Brasil com notas em sua ecologia A Feltrin AFC Katz G Nascimento EM Stucchi RSB 2009 Influência do fotoperíodo e da temperatura na diapausa comportamental larval de Amblyomma cajennense Acari Ixodidae J Med Entomol 46 13031309 doi 101603033 Infec 15 Suplemento 2 207208 doi 101111j14690691200802160x Arzua M Navarro da Silva MA Famadas KM Beati L and BarrosBatesti BM 2003 2009 Febre maculosa brasileira duas faces de uma mesma doença Um estudo comparativo de aspectos clínicos entre uma área endêmica antiga e uma nova no Brasil Clin Microbiol REFERÊNCIAS Angerami RN Câmara M Pacola MR Rezende RCM Duarte RMR Nascimento EMM et al 2012 Características da febre maculosa brasileira em duas áreas endêmicas diferentes no Brasil Carrapatos Tick Borne Dis 3 345347 doi 101016 jttbdis201210010 Angerami RN Resende M Cabrera RR e Labruna MB et ai 2006 Febre maculosa brasileira uma série de casos de uma área endêmica no sudeste do Brasil Ana NYSci Angerami RN Silva AMR Nascimento EMM Colombo S Wada MY Santos FCP et al 2006 Ectoparasitos de cães e gatos da cidade de Manaus Amazonas Brasil Ata Amaz Exp Aplic Acarol 31 283296 doi 101023BAPPA0000010381 249031c 1078 252254 0460608 Castro MCM e Rafael JA Machine Translated by Google Szabó et ai Vetores da febre maculosa no Brasil Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Labruna MB Jorge RSP Sana D D Blau DM Eremeeva M Detecção de Rickettsia Rickettsia Cunha CP Fonseca AH Rezende J Rozental T Favacho A 101590S0074 Parasitismo humano pelo carrapato capy bara Amblyomma dubitatum Acari Ixodidae no Brasil Entomol Acarol 14 3046 Aplic Acarol 37 245255 doi 101007 s1049300541555 Knight JC 1992 Observações sobre potenciais carrapatos vetores de doenças humanas na região do cerrado do Brasil central Rev Soc Sutiãs Med Tropa 25 145146 doi 101590 S0037 86821992000200010 779785 Memória Inst Oswaldo Cruz 89 497 501 doi 02761994000400001 Rickettsia rickettsii Rickettsia felis e Rickettsia sp TwKM03 infectando Rhipicephalus sanguineus e Ctenocephalides felis coletados de cães em um foco de febre maculosa brasileira no Estado do Rio de JaneiroBrasil Clin Labruna MB Ogrzewalska M Martins TF Pinter A and Horta MC 2008 Suscetibilidade comparativa dos estágios larvais de Amblyomma aureolatum Amblyomma cajennense e Rhipicephalus sanguineus à infecção por Rickettsia rickettsii J Med Guglielmone AA Beati L Barros Battesti DM Labruna MB Nava S Venzal JM et al 2006b 2011 Rickettsia rickettsii em Rhipicephalus Ticks Mexicali México J Med Entomol 48 418421 doi 101603ME10181 EstradaPeña A Guglielmone A DantasTorres F Figueiredo LA e Faustino MAG 2004 Ferraz KMP Ferraz SFB Moreira JR Couto HTZ e Verdade LM 2007 Distribuição da capivara Hydrochoerus hydrochaeris em agroecossistemas uma análise de habitat em escala cruzada J Biogeogr 34 223230 doi 101111j1365 2699200601568x de humanos e outros mamíferos nas Américas Ana Tropa Carrapatos Acari Ixodidae em carnívoros selvagens no Brasil Exp Aplic Acarol 36 149163 doi 101007 s1049300525631 Mastropaolo M Nava S Guglielmone AA e Mangold AJ 2011 Diferenças biológicas entre duas populações alopátricas de Amblyomma cajennense Carrapato em cães no Brasil Clínica Veterinária 30 2432 J Med Entomol 40 170178 doi Labruna MB 2009 Ecologia de Notícias 118 7780 doi 1031570013872X200711877HPBTCT Rickettsia na América do Sul Ana Labruna MB 2004 Biologia Ecologia de Rhipicephalus sanguineus AcariIxodidae no estado de São Paulo Brasil Magalhães O 1952 Contribuição para o conhecimento das doenças do grupo do tifo exantemático 10160300222585402170 Carrapatos Ixodidae em humanos na América do Sul Exp Aplic Acarol 40 83100 doi 101007s1049300690270 Microbiol Infec 15 267268 doi 101111j14690691200802229x Guedes E Leite RC Prata M Entomol 45 11561159 doi 101603002225852008451156 CSOLSO20CO2 Labruna MB Kasai N Ferreira F Faccini JLH e Gennari SM 2002 Dinâmica sazonal de carrapatos Acari Ixodidae em equinos no estado de São Paulo Brasil Veterinario Parasitol 105 doi 6577 101016 S0304401701006495 Labruna MB Kerber CE Ferreira F Faccini JLH De Waal D A e Mangold AJ 2004 Horta MC MoraesFilho J Casagrande RA Saito TB Rosa SC Ogrzewalska M et al Med Parasita 98 283292 doi 101179000349804225003316 Ectoparasitas de cães provam nientes de alguns municípios da região metropolitana de Recife Pernambuco Brasil Rev Brás Hayes SF e Burgdorfer W Guglielmone AA EstradaPeña A Mangold AJ BarrosBattesti DM Labruna MB Martins JR et al 2003 Amblyomma aureolatum Pallas 1772 e Amblyomma ovale Kock 1844 Acari Ixodidae hospedeiros distribuição e sequências de 16S rDNA no carrapato Amblyomma cajennense em uma nova área endêmica de febre maculosa brasileira no estado de Minas Gerais Memória Inst Oswaldo Cruz 100 841845 doi 101590S0074 02762005000800004 F Soares HS e Cabrera RR 2011b Experimentos de cruzamento com populações geograficamente diferentes de Amblyomma cajennense Acari Ixodidae Exp Aplic Acarol 54 4149 doi 101007s10493011 94286 Labruna MB e Venzal JM Mongr Inst Oswaldo Cruz 6 968 20CO2 Labruna MB e Pereira M 2001 Rev Brás Parasitol Veterinario 13 Suplemento 1 123124 Veterinario Parasitol 97 114 doi 101016S0304401701003879 Labruna MB Mattar S Nava S Bermudez S Venzal JM Dolz G et al 2011a Rickettsioses na América Latina Caribe Espanha e Portugal Rev MVZ Córdoba 16 24352457 NY Acad Sci 1166 156166 doi 101111j17496632200904516x Labruna MB Amaku M Metzner JA Pinter A e Ferreira F 2003 A diapausa comportamental larval regula o ciclo de vida de Amblyomma cajennense Acari Ixodidae no Sudeste do Brasil wwwfrontiersinorg DantasTorres F Venzal JM Bernardi LF Ferreira RL Onofrio VC Marcili A et al CA Pacheco RP Walker D Costa CM Torrens AW Barbosa PRA Barrado JCS Pinheiro MVB Oliveira e Cruz D Labruna MB Camargo LM Terrassini FA Ferreira F Schumaker TS Camargo E T e Gennari SM 2001 As preferências de distribuição do carrapato Amblyomma cajennense Acari Ixodidae um ectoparasita Parasitol Veterinario 13 151154 2009 Infecção experimental de gambás Didelphis aurita por Heijden KM Szabó MPJ Egami MI Campos Pereira M e Matushima ER 2005 1982 Reativação de Rickettsia rickettsii em carrapatos Dermacentor ander soni uma análise ultraestrutural 2009 Carios fonsecai sp novembro Veterinario Parasitol 113 273288 doi 101016S0304401703000839 Guglielmone AA Szabó MPJ Martins JRS e Estrada Peña A 2006a Diversidade e importância de carrapatos na sanidade animal in Carrapatos de Importância MédicoVeterinária da Região Neotropical Um guia ilustrado para identificação de espécies Capítulo 7 eds D Labruna MB Ogrzewalska M Soares JF Martins TF Soares HS Moraes Filho J et al 2011c Infecção Experimental de Carrapatos Amblyomma aureolatum com Rickettsia rickettsii Emerg Gehrke FS Gazeta GS Souza ER Ribeiro A Marrelli M A Jácomo ATA Kashivakura C DantasTorres F Figueredo LA e BrandãoFilho SP 2006 RM Barreira JD et al E et ai 2005 Febre maculosa das montanhas rochosas de um vetor de carrapato inesperado no Arizona N Labruna MB Soares JF Martins T Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 7 P 2005a Carrapatos Acari Ixodidae do estado de Rondônia Amazônia Ocidental Brasil Sistema Aplic Acarol 10 1732 2012 Descrição de uma nova espécie de carrapato argasídeo associado a morcegos Acari Argasidae do Brasil J Parasitol 98 3645 doi 101645 GE28401 Demma LJ Traeger MS Nicholson WL Paddock C M et ai 2012 12ªExpoepi Mostra Nacional de Experiências Bem Sucedidas em Epidemiologia Prevenção e Controle de Doenças in Anais Ministério da Saúde Secretaria de Vigilância em Saúde Brasília Ministério da Saúde 81 H e Labruna MB 2005 Fatores de risco para infestações por carrapatos e sua ocorrência em equinos DantasTorres F Onofrio V e Barros Battesti DM 2009 Os carrapatos Acari Ixodida Argasidae Ixodidae do Brasil Sistema Aplic Rickettsia rickettsii e avaliação da transmissão da infecção para carrapatos Amblyomma cajennense Doença zoonótica transmitida por vetores 9 109118 doi 101089vbz20080114 Histopatologia de lesões por picada de carrapato em capivaras naturalmente infestadas Hydrochoerus hydrochoeris no Brasil Exp Labruna MB Pacheco RC Ataliba AC e Szabó MPJ 2007 Infectar Imun 37 Acari Argasidae carrapato de morcego da região centrooeste do Brasil Acta Parasitol 54 355363 doi 102478s1168600900511 Lemos ERS Machado DR e Coura JR 1994 Febre maculosa de montanha rochosa em área de Minas Gerais Brasil M BarrosBattesti M Arzua e GH Bechara São Paulo VoxICTTD3 Butantan 115138 T e Schumaker TT 2009 Infectar Des 17 829834 doi 103201 eid1705101524 K Furtado MM et ai 2005b Inglês J Med 353 587594 doi 101056NEJMoa050043 Eremeeva ME Zambrani ML Anaya L Beati L Karpathy SE SantosSilva MM et al Rhipicephalus sanguineus Acari Ixodidae o carrapato vermelho do cão parasitando humanos no Brasil Rev Soc Sutiãs Med Tropa 39 6467 doi 101590S0037 86822006000100012 36 535538 doi 101590S0044 59672006000400015 2009 Primeira identificação de infecção natural de Rickettsia rickettsii no carrapato Rhipicephalus sanguineus no Estado do Rio de Janeiro Pesq Veterinario Sutiãs 29 105108 doi 101590S0100 736X2009000200003 Machine Translated by Google Vetores da febre maculosa no Brasil Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa Szabó et ai Veterinario Entomol 26 139151 doi 101111j13652915201100982x Souza CE MoraesFilho J Ogrzewalska M Uchoa FA Horta MC Souza SSL et al 2011 Infecção experimental de carrapatos Rhipicephalus sanguineus com a bactéria Rickettsia rickettsii utilizando cães experimentalmente infectados J Med Entomol 47 913916 doi Acari Ixodidae na Argentina 2006 Dinâmica sazonal de carrapatos Acari Ixodidae na mata ciliar de uma região endêmica para febre maculosa na região de Campinas São Paulo Brasil Ciência Rural 36 887891 doi 101590 S0103 Infecção por riquétsias em animais e endemicidade da febre maculosa brasileira Perez CA Almeida AF Almeida A Carvalho VHB Balestrin D Medeiros AP de Souza AP de Moura AB Lavina MS Belatto V Sartor AA et al 2011 2915200300459x Veterinario Parasitol 190 547555 doi 101016jvetpar201206032 Nava S Venzal JM Terassini F B Mantovani E Brandão P Richtzenhain LJ e Yoshinari NH 2010 Novas riquetsioses do grupo da febre maculosa Brasil Emerg 101603ME10073 Ru 5 187193 Infectar Des 17 275278 doi 103201 eid1702100859 Soares AO Souza AD Feliciano EA Rodrigues AESF Agosto MD and Daemon E Pacheco RC Horta MC A MoraesFilho J Pinter Martins TF Nardi MS et al 2009 Pesquisa de Rickettsia spp em carrapatos Amblyomma cajennense e Amblyomma dubi tatum no Estado de São Paulo MoraesFilho J Marcili A Nieri Bastos FA Richtzenhain L Pacheco RC MoraesFilho J Guedes E Silveira I Richtzenhain LJ Leite RC et al 2011 Infecção por riquétsias de cães cavalos e carrapatos em Juiz de Fora sudeste do Brasil e isolamento de Rickettsia rickettsii de carrapatos Rhipicephalus sanguineus SF e Szabó MPJ 2010 Ambiente Microbiol 65 773778 wwwfrontiersinorg Exp Aplic Acarol 53 371375 doi 101007s1049301094046 10160300222585413324 Order Rodentia Rodents Biology and Medicine em Biologia Medicina e Cirurgia de Animais Silvestres da América do Sul eds ME Fowler e ZS Descrição de um novo carrapato argasídeo Acari Ixodida de cavernas de morcegos na Amazônia brasileira J Parasitol 96 10891101 doi 101645 GE25391 Nava S Venzal JM Labruna MB Mastropaolo M Gonzáles EM Mangold AJ et ai 2010b Hospedeiros distribuição e divergência genética 16S rDNA de Amblyomma dubitatum Acari Ixodidae Exp Aplic Acarol 25 909916 doi 101023 A1020433003028 Szabó MPJ Labruna MB Castagnolli KC Garcia MV Pinter A Veronez VA et al Pinter A Dias RA Gennari SM e Labruna MB 2004 Estudar Rickettsia do grupo da febre maculosa infectando carrapatos Acari Ixodidae no estado de Santa Catarina Brasil Memória Inst Oswaldo Cruz 106 926930 doi 101590S0074 02762011000800005 Pachaly JR Acco A Lange RR Nogueira TMR Nogueira M A Mangold AJ Camargo L Infectar Des 16 521523 doi 103201 eid1603091338 Szabó MPJ Cunha TM Pinter A e Vicentini F 2001 Niebylski ML Peacock MG e Schwan TG 1999 Efeito letal de Rickettsia rickettsii em seu carrapato vec C Guimarães MS et ai 2008 Szabó MPJ Labruna MB Garcia MV Pinter A Castagnolli K 2006 Avaliação ectoparasitológica e hemoparasitológica em cães cria dos apartamentos e casas com quintal na cidade de Juiz de Fora MG Sutiãs J Vet Parasitol 15 1316 Rev Soc Sutiãs Med Tropa 42 351353 doi 101590S0037 Carrapatos Acari Ixodidae em animais domésticos no Parque Estadual Serra de Caldas Novas Goiás considerações epidemiológicas Biota Neotrop 347349 doi 06032010000100032 Med Veterinario Entomol 25 148155 doi 101111j13652915201000915x Pereira MC Szabó MPJ Bechara GH Matushima ER Duarte J Ogrzewalska M Saraiva DG MoraesFilho J Martins TF Costa FB Pinter A et al Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 8 Comparação da morfologia externa de carrapatos Rhipicephalus sanguineus Latreille 1806 Acari Ixodidae do Brasil e da Argentina Pinter A França AC Souza CE Sabbo C Nascimento EMM Santos FCP et al 2011 Febre Maculosa Brasileira Suplemento Bepa 8 ISSN 18064272 conectados Cubas Ames Iowa State University Press 225237 Aplic Acarol 51 335351 doi 101007 s1049300993316 J e Labruna MB 2011 2006 Carrapatos Acari Ixodidae parasitando humanos em uma reserva de Mata Atlântica do Sudeste do Brasil com notas sobre adequação do hospedeiro 103201eid1102040656 Oliveira PR Bechara GH Denardi SE Saito CS Nunes ET Szabó MPJ et al 2005 J Med Entomol 41 324332 doi MoraesFilho J Pinter A Pacheco RC Gutmann TB Barbosa SO Gonzáles MARM et al 2009 Novos dados epidemiológicos da febre maculosa brasileira em uma área endêmica do Estado de São Paulo Brasil Doença zoonótica transmitida por vetores 9 7378 doi 101089vbz20070227 F e Ciffoni EMG 2001 M e Labruna MB 2010a Carrapatos Acari Ixodidae associados a cães domésticos na região de Franca São Paulo Brasil Exp Carrapatos do gênero Amblyomma Acari Ixodidae e suas febres com hospedeiros em área endêmica maculosa no Estado de São Paulo Rev Brás Parasita Veterinario 17 210217 C Pacheco RC et ai 2009 Soares JF Soares HS Barbieri AM e Labruna MB 2012 aureolatum no Brasil Ana Nova Iorque Sabatini GS Pinter A NieriBastos F Marcili A e Labruna M MB Rechav Y et ai 2000 Carrapatos em animais silvestres da região do Pantanal do Brasil J Med Entomol 37 979983 doi 10160300222585 376979 Sangioni LA Horta MC Vianna MC Gennari SM Soares R 2012 Epidemiologia da febre maculosa brasileira na Mata Atlântica estado de São Paulo Brasil Veterinario Parasitol 129 139147 doi 101016jvetpar200501001 Oliveira PR Borges LMF Leite RC e Freitas CMV 2003 Pinter A e Labruna MB 2006 Análise genética de carrapatos pertencentes ao Rhipicephalus sanguineus América Latina grupo Acta Trop 117 5155 doi 101016 jactatropica201009006 Nava S Mastropaolo M Venzal JM Mangold AJ and Guglielmone AA 2012 dentro Exp Aplic Acarol 39 339346 doi 101007s1049300690136 Serra Freire NMS 1982 Ramos EAG et ai 2011 2009 Infecção experimental de capivaras Hydrochaeris hydrochaeris por Rickettsia rickettsii e avaliação da transmissão da infecção para carrapatos Amblyomma cajen nense Veterinario Parasitol 161 116121 doi 101016 jvetpar200812010 Souza SSAL Souza CE Neto EJR e Prado AP Doença zoonótica transmitida por vetores 11 2936 doi 101089vbz20090250 Queirogas VL Del Claro K Nascimento ART e Szabó MPJ 2012 Capivaras e carrapatos nas áreas urbanas de Uberlândia Minas Gerais Brasil aspectos ecológicos para a epidemiologia das doenças transmitidas por carrapatos Exp 86822009000300023 Pacheco RC Horta MC Moraes Filho J Ataliba AC Pinter A e Labruna MB 2007 Emerg Infectar Des 11 265270 doi Aspectos ecológicos de carrapatos de vida livre Acari Ixodidae em animais Silva N Eremeeva ME Rozental T Ribeiro GS Paddock CD da dinâmica sazonal ciclo de vida e especificidade do hospedeiro de Amblyomma aureolatum Acari Ixodidae Infecção experimental do carrapato Amblyomma cajennense carrapato Cayenne com Rickettsia rickettsii agente da febre maculosa das Montanhas Rochosas Med Acad Sci 1078 523530 doi 101196 anais1374103 Piranda EM Faccini JLH Pinter A Pacheco RC Cançado PHD e Labruna MB B 2010 Levantamento de carrapatos Acari Ixodidae e suas Rickettsia em uma reserva de Mata Atlântica no Estado de São Paulo Brasil M Galvão MAM et ai 2005 Parasitologia 139 12831300 doi 101017S0031182012000546 Dinâmica sazonal do carrapato Cayenne Amblyomma cajennense em equinos no Brasil Med Veterinario Entomol 17 412416 doi 101111j1365 Isolamento de Rickettsia rickettsii e Ricketttsia felis em cultura celular do carrapato Amblyomma Análise do DNA mitocondrial de Rhipicephalus sanguineus sensu lato Acari Ixodidae no Cone Sul da América do Sul Queirogas VL MartinsOliveira L Leal Marques R Oliveira D Spolidorio MG Labruna M 10 101590S1676 Epidemiologia de Amblyomma cajennense ocorrência estacional e comportamento dos estádios não parasitários em pastagens do Estado do Rio de Janeiro Arq Univ Fed Rickettsiose da febre maculosa associada à escara Bahia Brasil Emerg Infecção por riquétsias em capivaras Hydrochoerus hydrochaeris de São Paulo Brasil evidências sorológicas para infecção por Rickettsia bel lii e Rickettsia parkeri Biomédica 27 364371 Aplic Acarol 57 7582 doi 101007 s1049301295331 84782006000300024 tor Dermacentor andersoni Aplic Machine Translated by Google Szabó et ai Vetores da febre maculosa no Brasil que pode ser interpretado como um potencial 2010 Carrapatos acari ixodidae em várias fitofisionomias de uma reserva de cerrado em Uberlândia Minas Gerais Brasil Brasil Veterinario Parasitol 130 131140 doi 101016jvetpar200503008 Szabó MPJ NieriBastos FA Spolidorio MG Martins T Exp Aplic Acarol 50 169179 doi 101007s1049300992947 Transfronteiriço Declaração de Conflito de Interesses Os autores declaram que a pesquisa foi conduzida na ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras Recebido 27 de abril de 2013 aceito 14 de junho de 2013 publicado online 12 de julho de 2013 Fronteiras em Microbiologia Celular e Infecciosa FA e Pajuaba Neto AA Fauna de carrapatos de duas localidades do cerrado brasileiro Exp Diversidade de espécies e sazonalidade de carrapatos de vida livre Acari Ixodidae no habitat natural do cervo do pantanal Blastocerus dichotomus no Sudeste do Brasil Julho 2013 Volume 3 Artigo 27 9 2010 Carrapatos Acari Ixodidae em cães de Uberlândia Minas Gerais Emerg Des 57 7274 doi 101111 j18651682201001111x Veronez VA Freitas BZ Olegário MMM Carvalho WM Pascoli GVT Thorga K et al Aplic Acarol 43 7384 doi 101007 s1049300790968 Veterinario Parasitol 143 147154 doi 101016jvetpar200608009 Szabó MPJ Souza LGA Olegário MMM Ferreira riquetsiose por febre maculosa no Brasil conflito de interesses F Barbieri AM e Labruna MB 2013 Isolamento in vitro de Amblyomma ovale Acari Ixodidae e aspectos ecológicos da Rickettsia da Mata Atlântica agente causador de um novo Parasitologia 140 719728 doi 101017 S0031182012002065 Szabó MPJ Olegário MMM e Santos ALQ 2007a Szabó MPJ Castro MB Ramos HGC Garcia MV Castagnolli KC Pinter A et al 2007b Szabó MPJ Mangold AJ Carolina JF Bechara GH e Guglielmone AA 2005 wwwfrontiersinorg trilhas em uma Mata Atlântica do Sudeste do Brasil Ana Tropa Citação Szabó MPJ Pinter A e Labruna MB 2013 Ecologia biologia e distribuição de vetores de carrapatos da febre maculosa no Brasil Frente Célula Infectar Microbiol 327 doi 103389 fcimb201300027 Copyright 2013 Szabó Pinter e Labruna Este é um artigo de acesso aberto distribuído sob os termos da Creative Commons Attribution License que permite o uso distribuição e reprodução em outros fóruns desde que os autores originais e a fonte sejam creditados e sujeitos a quaisquer avisos de direitos autorais relativos a gráficos de terceiros etc Evidências biológicas e de DNA de duas populações diferentes do grupo de carrapatos Rhipicephalus sanguineus Acari Ixodidae na América do Sul Med Parasita 103 5772 doi 101179136485909X384956 Machine Translated by Google